A félszellem Inuyasha és barátai egy egész estés kalandban küzdenek meg a világuralomra törő gonosszal. A film kezdő képsorai eddig sosem látott és megváltó eseményt mutatnak be: Naraku egy hatalmas robbanás kíséretében cafatokra robban szét. A gonosz várva várt megsemmisülését más szellemek is megérzik: köztük Sesshomaru és Kagura is, aki döbbenten tapasztalja, hogy szíve újra megdobban testében. Boldog és nyugodt békeidők köszöntenek a csapatra, mely felbomlik.
Inuyasha és Kagome Shippouval együtt keresik tovább a szent ékkő szilánkjait, Sango megmenti újra szabad akarattal rendelkező öccsét egy falka démontól, Miroku pedig visszatér nevelőjéhez, aki átnyújtja neki nagyapja lejegyzett, ősi jóslatát, amit Naraku halála után kellett hogy megkapjon. A jóslat az egész világot elpusztító katasztrófáról szól. Naraku meghalt, azonban egy legendás, ősi erő készül visszatérni a Földre, hogy a helyére lépjen. Kanna felébreszti álmából a tükörbe zárt Tennyo (Égi hajadon) Kaguyát, aki meggyőzi Kagurát, hogy szabadsága csak múlandó illúzió, ezért a nő beleegyezik, hogy segíti a Mennyek Királynőjét és az örök éjszaka irányítóját. Ahhoz, hogy Kaguya kiszabaduljon átokkal rácsot alkotó, csillogó börtönéből, az öt alapelemet megtestesítő szent tárgyakat kell a Fuji tavaiba dobniuk. Ezek nagyrész hőseink birtokában vannak.
Eközben Inuyasháék találkoznak Houjou ősével: Akitokival, aki a családjára bízott, nagy erejű ereklyét készül megsemmisíteni a Fuji tüzében, hogy megakadályozza egy fenyegető jóslat eljövetelét, melyről az állandó telihold tanúskodik, mely napok óta uralja az éjszakai eget. Kaguya kiszabadul a tükörből és első dolga elvenni Inuyasháéktól az erejét megnövelő Mennyek Madártoll Talárját, ráadásul Kagomét is elrabolja. A csapat az Illúzió kastélyánál fut újra össze, hogy együtt száljanak szembe a fenyegetéssel. Kaguya varázslatával meg akarja állítani az időt, mely minden élő és holt pusztulását jelentené, amint a világ egy nyugodt és sima, fényezett tükörré válna, melyre örökre rávetülne a tudattalan éjszaka.